COPRÓFAGOS (Coleoptera: Scarabaeidae)
EN UNA FINCA LECHERA1
Anovel
Barba-Alvarado[1]; Marcelino Jaén-Torrijos[2]; Osiris Vigil-Moreno[3]
RESUMEN
El estudio se realizó con el propósito de
determinar la diversidad de escarabajos estercoleros asociados al sistema de
producción de bovinos de leche doble propósito, en pastoreo rotacional y
sistema silvopastoril localizado en la Estación Experimental del Instituto de
Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP) en El Ejido, provincia de Los Santos,
República de Panamá, localizado a 7°54’31° N 80°22’01°
W. Se consideraron componentes del paisaje, pastura en rotación (PSR) y
sistema silvopastoril (SLP), establecido en la localidad en cuestión. Para los
muestreos dentro de estas mangas, se establecieron dos transectos de forma
lineal en la finca. Se colocaron ocho trampas de caída (SLP; = 8 y PSR; = 8) en
cada sitio de muestreo. Se determinaron indicadores de distribución y
abundancia de estas especies, según la estructura del sistema establecido en el
hato ganadero. Para establecer la eficiencia de los eventos de muestreo, se
elaboraron curvas de rarefacción de especies observadas ± intervalo de confianza
de 95%. Como estimador de riqueza basado en abundancia entre sistemas PSR y
SLP, se utilizaron los índices de Chao, Simpson, diversidad de Shannon-Wiener y
similitud de Morisita. Se registró un total de tres especies de escarabajos
estercoleros, Canthon septemmaculatus
Latrielle, 1811 (Canthonini), Copris
lugubris Boheman, 1858 (Coprini) y
Dichotomius agenor Harold, 1869
(Dichotomiini). Esto constituye los primeros registros asociados a sistemas de
producción ganaderas en Panamá. Siendo la especie dominante C. septemmaculatus y la mayor diversidad
encontrada en áreas colindantes a sistemas silvopastoriles de la Estación
Experimental. La diversidad de especies de mamíferos produce abundancia de
estiércol y la vegetación riqueza de hábitats y recurso alimenticios presentes
en agroecosistema. Son factores que contribuye a la funcionalidad de los
escarabajos que podrían de esta manera integrarse al complejo de elementos
necesarios para el manejo sustentable de la Estación Experimental.
Palabras
claves:
Escarabajos estercoleros, distribución y abundancia, ganadería, pasturas,
sostenibilidad.
DIVERSITY
OF DUNG
BEETLES
(Coleoptera: Scarabaeidae) IN A DAIRY FARM
ABSTRACT
The study was carried out with the purpose to
determine the diversity of dung beetles associated with the dual-purpose dairy
cattle production system, in rotational grazing and silvopastoral system,
located in the Experimental Station of the Agricultural Innovation Institute of
Panama (IDIAP) in El Ejido, Los Santos province, Republic of Panama, 7°54’31° N 80°22’01° W. The
study considered landscape components, rotational pasture (PSR) and
silvopastoral system (SLP), established in the locality in issue. The samplings
within these sleeves were established in two linear transects on the farm.
Eight traps (SLP; = 8 and PSR; = 8) were placed at each sampling site, sixteen
in total. Indicators of distribution and abundance of these species were
determined, according to the structure of the system established of the cattle
herd. For establishing the efficiency of the sampling events, rarefaction
curves of observed species ± 95% confidence interval were prepared. As an
estimator of richness based on abundance between PSR and SLP systems, indexes
of Chao, Simpson, Shannon-Wiener diversity and Morisita similarity were used. A
total of three species of dung beetles were recorded, Canthon
septemmaculatus Latrielle, 1811 (Canthonini), Copris lugubris
Boheman, 1858 (Coprini) and Dichotomius agenor Harold, 1869
(Dichotomiini). These constitutes the first records associated with livestock
production systems in Panama. The
diversity of mammalian species produces an abundance of manure, and the
vegetation richness of habitats and food resources present in the
agroecosystem. They are factors that contribute to the functionality of the
beetles that could thus be integrated into the complex of elements necessary
for the sustainable management of the Experimental Station.
Key
words: Dung beetles, distribution and
abundance, livestock, pastures, sustainability.
INTRODUCCIÓN
Los
escarabajos estercoleros o coprófagos pertenecen a la familia Scarabaeidae
(Coleoptera), específicamente están ubicados dentro de la subfamilia
Scarabaeinae, que comprende más de 6000 especies y 200 géneros en el mundo
(Tarasov y Genier, 2015). En América, por ejemplo, existen 71 géneros y
aproximadamente 1267 especies (Cambefort, 1991), distribuidos desde Canadá
hasta Argentina, incluyendo países tropicales como Panamá (Medina y Lopera,
2000).
Los
escarabajos estercoleros tienen un importante papel, dada su capacidad de
incorporación de bostas o excrementos de ganado bovino al suelo, excavando
galerías en el suelo por debajo de los excrementos o haciendo bolas pequeñas
que cargan y las entierran en las cercanías; siendo en especial exitosas en
esta labor aquellas especies eficientes en enterrar las bolas y que presenten
alta prolificidad (de la Vega et al., 2014). Estos insectos desempeñan un papel
crucial en la fertilización del suelo y la dispersión de semilla para el
mantenimiento sostenible de las praderas; rol ecosistémico que se complementa
con el control de los huevos de helmintos, cuando los adultos y larvas se
alimentan de las heces (Cambra, 2006; Medina y Lopera, 2000). Adicional a lo
antes expuesto, al eliminar las heces en las cuales colocan sus huevos
numerosas especies de moscas, se sustenta su importancia médica y pecuaria
(Medina y Lopera, 2000).
Se
les considera a los escarabajos coprófagos de subfamiia Scarabaeinae,
indicadores del estado de alteración de los hábitats por la intervención
humana; lo cual genera fragmentos de bosques que cambian la diversidad de
especies en diferentes escenarios ecológicos y biogeográficos. Esto permite
entender la estructura de las comunidades presentes y su regulación funcional,
para proporcionar una herramienta valiosa para el manejo, programación y
desarrollo de programas de conservación (Rangel-Acosta et al., 2020;
Rangel-Acosta y Martínez-Hernández, 2017; Vargas-Pérez y Martínez-Revelo,
2016). Esta condición sustenta la necesidad del estudio de las comunidades de
escarabajos estercoleros adaptadas a la estructura del paisaje dentro de las
superficies dedicadas a ganadería en Panamá, que encierra una gran
multiplicidad de paisajes y tipos de hábitats que favorecen esta riqueza.
El estudio de escarabajos estercoleros en la
región Pacífico Central de Panamá es el primero documentado, que permite
establecer una línea base para fincas destinadas a la ganadería de bovinos. El
análisis de diversidad de especies de escarabajos estercoleros es importante, porque
es un indicador biológico que tiene una funcionalidad dentro de la salud del
ecosistema ganadero; que ya se ve afectada en las últimas décadas por la
destrucción, fragmentación y aislamiento de los remanentes de bosque, lo que
puede afectar la población y los servicios ecosistémicos que ofrecen los
escarabajos nativos. El manejo propio de la finca pudiese producir cambios en
la composición y estructura de la comunidad de escarabajos, con una
modificación de la riqueza y abundancia relativa de las especies; llevando
incluso a la desaparición y puede provocar cambios en la dominancia (Montes de
Oca, 2001). El objetivo del estudio fue determinar la diversidad de escarabajos
estercoleros asociados a sistemas de producción de bovinos de leche doble
propósito en pastoreo rotacional y silvopastoril, en la Estación Experimental
de El Ejido del Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP).
MATERIALES
Y MÉTODOS
Sitio
de estudio
El estudio se realizó en sistema
de producción de bovinos de leche doble propósito de la Estación Experimental
de El Ejido del IDIAP en la provincia de Los Santos, correspondiente a la zona
del Arco Seco., localizado 7° 54’31°N 80° 22’ 01° W. La época de lluvia comprende de abril a noviembre y época seca de
diciembre a marzo. Según las zonas de vida de Holdridge (1978), se ubica
en un Bosque seco premontano (Figura 1) y se encuentra a una altura de 26 msnm,
con una precipitación media anual de 1122 mm y temperatura anual media de 27,5°
C.
La
finca se caracteriza por tener una extensión de 50 ha, dedicada al módulo de
lechería, con 15 ha de pastoreo rotacional en períodos de 2 a 3 días y de 18 a
27 días de descanso para producción de forraje. Presenta una superficie
destinada al sistema silvopastoril 0,5 ha, compuesto por cercas vivas, arboles
dispersos, bancos forrajeros donde predominan las siguientes especies de
pastos: Brachiaria brizantha cv.
Marandú, Panicum maximun cv. Mombasa,
Panicum maximun cv. Massae, Cynodon dactylon (L.) cv. Alicia, Botriorchloa pertusa (L.), Digitaria swazilandensis (Stent);
árboles de leucaena - Leucaena leucacephala (Lam.) de Wit, leguminosas
arbustivas, guásimo - Guazuma ulmifolia
(Lam.); agayo - Caesalpinia coriaria
(Jacq.) Wild., nim - Azadiracta indica (A.) Juss., corotú - Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb
y cercas vivas de coquillo - Jatropha
curcas (L.).
El
trabajo de campo se realizó durante la temporada de lluvias, entre junio y
julio del 2010. Para el presente estudio inicial no se consideró la época seca,
basado en evidencias que indican que durante esta época la abundancia de los
escarabajos del estiércol es muy baja y la mayoría de las especies no están
activas (Andresen, 2005).
Las
mangas seleccionadas para los muestreos en la Estación Experimental, según el
uso de suelo, incluyeron: Pastoreo sistema rotacional (PSR) y sistema silvopastoril
(SLP).
Los muestreos dentro de estas mangas se establecieron en dos transectos
de forma lineal en la finca. Se colocaron en cada sitio de muestreo ocho
trampas de caída (16 en total etiquetadas como: SLP; n= 8 y PSR; n= 8). Las trampas fueron colocadas a una
distancia de 10 metros y cada transecto separado a 20 metros aproximadamente.
Para las trampas de caída se utilizaron vasos plásticos descartables de 500 cm3
cebadas con estiércol fresco bovino (50 g), acondicionadas con agua y
detergente para mantener los individuos recolectados en la trampa cambiándolas
regularmente cada 24 horas.
Las
muestras colectadas se preservaron en alcohol al 70% y se etiquetaron y fueron
trasladadas al laboratorio de Protección Vegetal del Centro de Innovación
Agropecuaria Divisa (CIAD) del IDIAP.
La
identificación de los especímenes capturados se realizó siguiendo claves
taxonómicas de escarabajos coprófagos (Chamorro et al., 2018; Kohlmann y Solís,
1997; Delgado et al., 2000; Medina y Lopera, 2000; Solís y Kohlmann, 2002;
López-Guerrero, 2005; Pacho-Avilés et al., 2014) y cotejados con la colección
Entomología de la Universidad de Panamá. Las imágenes de insectos fueron
tomadas con microscopio de disección Leica M125, cámara DMC 2900, e
iluminación LED 5000 SLI, mientras que su procesamiento se realizó con la ayuda
de software Leica Application Suite (LAS).
Análisis estadísticos
Se
determinó la representatividad del muestreo realizando curvas de rarefacción de
especies (Gotelli y Colwell, 2001). Para la estimación estadística directa de
la curva, se calculó el número de especies observadas ± intervalo de confianza
del 95%. Como estimador de riqueza basado en abundancia, se utilizó la
siguiente ecuación:
Donde
S es el número de especies en una
muestra, a es
el número de especies que están representadas solamente por un único individuo
en esa muestra (número de “singletons”) y b es el número de especies
representadas por exactamente dos individuos en la muestra (Moreno, 2001). Para
la riqueza, se tomó el número de especies por cada sitio muestreado.
La
diversidad mediante el índice de Shannon –Wiener:
Donde pi es la proporción de individuos
encontrados en la especie i-ésima; expresa la uniformidad de los valores de
importancia a través de todas las especies de la muestra (Moreno, 2001).
y
la Dominancia de Simpson,
Donde
pi = abundancia proporcional de la especie i, es decir, el número de individuos
de la especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra
(Miranda, 2011; Gotelli y Colwell, 2011). Manifiesta la probabilidad de que dos
individuos tomados al azar de una muestra sean de la misma especie (Moreno,
2001).
La
diversidad Beta, con el fin de comparar comunidades encontradas entre los
sitios, para esto se realizó un análisis de agrupamiento, el índice de
similitud Morisita Horn.
Donde
ani = número de individuos de la i-ésima especie en el sitio PSR, bnj = número
de individuos de la j-ésima especie en el sitio SLP; da = ∑ani ² / aN²; db =
∑bnj ² / bN (Moreno, 2001). Los análisis
fueron realizados con el programa Past 4 (Hammer et al., 2015).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se recolectaron
65 especímenes de escarabajos pertenecientes a tres géneros (13,64% de los
géneros reportados para el país y el 2,14% de las especies), considerando los
registros previos en Panamá de 22 géneros y 140 especies de Scarabaeinae
(Kohlmann y Solís, 2001; Solís y Kohlmann, 2003; Cambra, 2006).
En
cuanto a la abundancia de los sitios el 73% de los individuos fueron
recolectados en PSR y el 27% en SLP. La especie más abundante Canthon septemmaculatus Latrielle, 1811
(Canthonini) (n=59), con un 90,76% de las capturas y otras especies capturadas
menos abundantes fueron Copris lugubris
Boheman, 1858 (Coprini) (n=5) con 7,69% y Dichotomius
agenor Harold, 1869 (Dichotomiini) (n=1) con 1,53%, respectivamente.
Canthon septemmaculatus Latrielle, 1811
Material examinado: Hábitat
(Figura 2), PSR ♀, 39 ♂, 8., SLR, 11 ♀, 1 ♂. 9.VI-28.VII.2010.
Distribución: Ampliamente
distribuida, en 12 países (Brasil, Argentina, Bolivia, Colombia, Ecuador, La
Guyana Francesa, Paraguay, Perú, Surinam, Uruguay, Venezuela y Panamá
(Vaz-de-Mello et al., 2014).
Hábitat – Ecología: Esta
especie se alimenta de estiércol, carroña, resto de insectos y frutas. El
hábitat y la ecología de esta especie son poco conocidos. Es común en áreas
abiertas y hábitats perturbado, también encontrado en bosques, pero rara vez en
bosques maduros (Vaz-de-Mello et al., 2014).
Copris lugubris Boheman, 1858
Material examinado: Hábitat
(Figura 3), PSR ♂, 1.,16.VI.2010. SLR, 3 ♀, 14.VII. 2010 1 ♂. 21.VII.2010
Distribución: Neotropical
(México, Guatemala, Belice, El Salvador, Nicaragua, Costa Rica, Panamá).
Hábitat – Ecología: La
especie es común en ambientes tropicales y subtropicales, se le encuentran en
excremento de bovinos y equinos. El dimorfismo sexual de la especie es muy
marcado, destacando en los machos donde se presentan cuernos cefálicos y
protuberancias (Pacho-Avilés et al., 2014).
Dichotomius
agenor Harold, 1869
Material examinado: Hábitat,
(Figura 4), SLR, 1 ♂. 21.VII.2010
Distribución: Neotropical (Costa
Rica, Panamá, Colombia).
Hábitat – Ecología: Es una especie
cavadora, nocturna y grande, donde destaca que los machos presentan un cuerno
cefálico más desarrollado que las hembras (Pacho-Avilés et al., 2014).
Curvas de rarefacción de especies
La curva de rarefacción de la muestra indica un alto valor de
representatividad de las especies en el muestreo, con un 95% confianza (Figura 5
y 6). Las curvas muestran que los muestreos fueron significativos, debido a que
la curva se estabiliza asintóticamente.
La riqueza de especies constituye una variable que no puede medirse con
precisión ni estimarse directamente mediante observación (Gotelli y Colwell,
2011). Sin embargo, en el presente estudio, es poco probable encontrar un mayor
número de especies, independientemente de que se aumente el número de muestras
recolectadas (rarefacción); elemento basado en los estimadores de riqueza
asintótica, establecido por previas investigaciones (Gotelli y Colwell, 2011).
Riqueza
y abundancia
Hubo una menor riqueza y
mayor abundancia en el PSR, donde la distribución de la abundancia en los dos
sitios mostró un notable dominio de Canthon
septemmaculatus (59 individuos), seguido de Copris lugubris (5 individuo), Dichotomius
agenor (1 individuo) y patrón de nidificación observado (Cuadro 1). El
análisis de dominancia reveló diferencias entre las dos parcelas (D = 0,95 y
0,55, respectivamente). El índice de
diversidad de Shannon presentó diferencias entre los dos sitios (H´ = 0,75 para
el SLP y H´ = 0,10 para PSR) y el de similitud de Morisita fue de 91% entre los
dos sistemas SLP y PSR en la finca (Cuadro 2). Esto ratifica la importancia de
la vegetación primaria en el mantenimiento de la biodiversidad de especies y
los servicios ecosistémicos que estos proveen.
Los
estimadores de riqueza Chao 1 sugieren un mayor número de especies dominantes
en SLP. Cabe destacar que, si se toma como referencia otros trabajos realizados
en otras latitudes y diferentes hábitats utilizando el mismo tipo de trampa y
cebo (estiércol bovino), se observan diferencias. Esta diferencia radica en
diversidad de atrayentes utilizados, donde solo se utiliza un tipo de
excremento y un solo tipo de muestreo, lo cual hubiese probablemente
incrementado las cifras del inventario. La proximidad (± 2 km), es un factor
que influye en el recambio de especies entre los sitios, puesto que este grupo
de insectos posee una amplitud de vuelo de poco más de un kilómetro,
permitiendo que la conectividad se mantenga (Sánchez et al., 2018).
Este
factor pudiese influir que en sitios de muestreo formen parte de una sola
comunidad, a pesar de que cada hábitat de muestreo posee condiciones
diferentes, entre la vegetación secundaria, áreas perturbadas por cambio de uso
de suelos como monocultivos o potreros. La especie C. septemmaculatus parece mostrar un amplio espectro de tolerancia
ambiental, pudiendo considerarse una especie euritípicas (Sánchez et al., 2018),
ya que se encuentra en altas proporciones en los dos hábitats. Se encontró un patrón típico de distribución
de las especies, donde una especie domina sobre el resto; esto se lo asocia con
áreas intervenidas e inclusive se encuentra en áreas completamente abiertas y
sin cobertura arbórea. En cuanto a
composición de las especies, se encontró una tendencia similar a otros trabajos
en bosque seco con Canthon como género dominante (Rangel-Acosta y
Martínez-Hernández, 2017).
Los
SLP (bancos mixtos de forraje, potreros con árboles dispersos, cercas vivas y
sistemas silvopastoriles intensivos) que incorporan árboles y arbustos al
sistema productivo incrementan la cobertura vegetal en las áreas de uso
ganadero, lo cual genera ambientes favorables para la diversidad local de
escarabajos del estiércol y promueven la movilidad de las especies en los
paisajes ganaderos, de manera que éstas sean capaces de salir del bosque,
colonizar y reproducirse en los potreros ganaderos (Montoya-Molina et al.,
2016; Murillo et al., 2016).
Entre
los paracópridos presentes se encontraron C.
lugupris y D. agenor, que tienen
preferencias por estiércol de bovino, lo que es muy importante en ambientes
ganaderos. Estas especies son consideradas paracópridos grandes y tienen una
alta tasa de descomposición (Pacho-Avilés et al., 2014). Sin embargo, se puede
señalar que la modificación del paisaje por intervención humana del sistema
afecta la diversidad (Vargas-Pérez y Martínez-Revelo, 2016).
Las
tres especies de escarabajos del estiércol asociadas a sistemas ganaderos
demostraron una fuerte relación con los sistemas SLP y PSR, donde la evidencia
indica que la estructura del sistema productivo puede determinar la composición
de especies. Es importante continuar los estudios de grupos de escarabajos para
tener un panorama más amplio de los posibles efectos causados por diversas
alteraciones de origen natural y antropogénico en la región.
La
presente contribución, hasta donde se conoce, es el primer estudio formal sobre
biodiversidad de Scarabaeinae asociado a una finca ganadera en Panamá, a partir
del cual se requiere seguir trabajando otras fincas en el corredor del Arco
Seco del país.
CONCLUSIONES
·
La especie C. septemmaculatus, es la más abundante en ambos sistemas SLP y
PSR. Siendo los sistemas silvopastoriles los que generan mayor heterogeneidad y
diversidad, lo que indica el efecto positivo que tienen estos sistemas sobre la
riqueza, abundancia y diversidad de la biota funcional. Esto indica la
respuesta que tiene la modificación del hábitat en la comunidad de escarabajos
estercoleros.
·
Es uno de los primeros esfuerzos para
catalogar y medir la biodiversidad de especies de escarabajos estercoleros
asociados a una superficie bajo un sistema de producción de ganado bovino en
Panamá, cuyos resultados acentúan la necesidad de seguir monitoreando las
poblaciones de escarabajos estercoleros, utilizando un protocolo estandarizado
para estudiar los mecanismos que influyen en la disminución de la diversidad de
los escarabajos, especialmente aquellos que incurren con determinados cambios
del paisaje y manejo del hato.
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and Panama. Zootaxa, 139(1), 1-14. https://doi.org/10.11646/zootaxa.139.1.1
AGRADECIMIENTO
Al
ingeniero Jorge Maure, por el apoyo en información referente a la finca. Al
Ingeniero Orlando Osorio, por el apoyo en la identificación de las especies de
plantas arbustivas. Al Magister Rodrigo Cambra, Entomólogo de la Universidad de
Panamá por la colaboración en la identificación de los Scarabainae. Dr. Randy
Atencio y Karla Solís por su colaboración en la revisión del documento. Al Ing.
Alberto Barahona, por confeccionar el mapa de zona de vida. Al Dr. Eliot
García, por la revisión del resumen en inglés.