POLIMORFISMOS DE NUCLEÓTIDO SIMPLE
ASOCIADOS A VARIABLES
AMBIENTALES EN EL GENOMA DE BOVINOS
CRIOLLOS PANAMEÑOS1
Axel
Villalobos-Cortés[1];
Ginnette Rodríguez-Espino[2];
Manuel Murillo-Alcedo[3];
Hilda
Castillo-Mayorga[4];
Selma Franco-Schafer[5]
RESUMEN
El cambio climático se define como las
variaciones espaciales, tanto a nivel local y global y de carácter temporal de
las variables climáticas ambientales en la Tierra. En relación con esta
problemática y las especies que sufren estos efectos, existe un fenómeno
denominado plasticidad fenotípica, que se define como la propiedad de un
genotipo para originar diferentes fenotipos, según las condiciones del medio
circundante, ya sean bióticos o abióticos. Aprovechando el análisis de
Polimorfismo de Nucleótido Simple (SNP) en bovinos, actualmente es posible
escanear el genoma en busca de regiones involucradas en la adaptación al
entorno local. Estas especies domésticas se presentan como modelos biológicos
para describir la respuesta a corto plazo de presiones de tipo abiótico, como
el clima, durante su migración desde los centros de domesticación y su
dispersión hacia nuevos ecosistemas y su diversificación en poblaciones o razas
debido a la selección natural, artificial y la deriva genética. El objetivo de
este trabajo fue identificar polimorfismos de nucleótido simple de genes
asociados a variables ambientales en bovinos criollos Guaymí y Guabalá.
Mediante un arreglo de 10K marcadores de SNP, se calcularon parámetros de
diversidad como el porcentaje de loci polimórficos, heterocigosis observada y
esperada, número efectivo de alelos (Ne), las desviaciones del equilibrio de
Hardy-Weinberg por población, frecuencias alélicas, índices de fijación de
Wright e índice de diversidad de Shannon. El número de loci polimórficos
asociados a variables ambientales sugiere que estas razas todavía retienen
capacidad adaptativa mediante mecanismos de plasticidad fenotípica al medio
local donde se desenvuelven.
Palabras claves: Bioinformática, biotecnología, genómica,
ganadería, secuenciación.
SINGLE
NUCLEOTIDE POLYMORPHISMS ASSOCIATED WITH ENVIRONMENTAL
VARIABLES
IN THE GENOME OF PANAMANIAN CREOLE BOVINE
ABSTRACT
Climate change is defined
as the spatial, both local and global, and temporal variations of environmental
climatic variables on Earth. In relation to this problem and the species that
suffer these effects, there is a phenomenon called phenotypic plasticity, which
is defined as the property of a genotype to originate different phenotypes,
depending on the conditions of the surrounding environment, whether biotic or
abiotic. Taking advantage of Single Nucleotide Polymorphism (SNP) analysis in
cattle, it is now possible to scan the genome for regions involved in
adaptation to the local environment. These domestic species are presented as
biological models to describe the short-term response to abiotic-type
pressures, such as climate, during their migration from the centers of
domestication and their dispersal to new ecosystems and their diversification
in populations or races due to natural selection, artificial and genetic drift.
The objective of this work was to identify single nucleotide polymorphisms of
genes associated with environmental variables in Guaymí and Guabalá Creole
cattle in Panama. An array of 10,000 SNP markers was used to calculate
diversity parameters such as the percentage of polymorphic loci, observed and
expected heterozygosity, effective number of alleles (Ne), deviations from the
Hardy-Weinberg equilibrium by population, allelic frequencies, indices of
Wright fixation, Shannon diversity index. The number of polymorphic loci
associated with environmental variables suggest that these breeds still retain
adaptive capacity through mechanisms of phenotypic plasticity, to the local
environment where they live.
Key words: Bioinformatics,
biotechnology, genomics, livestock, sequencing.
INTRODUCCIÓN
El
cambio climático se define como las variaciones espaciales, tanto a nivel local
y global y de carácter temporal de las variables climáticas ambientales en la
Tierra (Rovelli et al., 2020). Sobre este tema, el Panel Intergubernamental
sobre Cambio Climático o IPCC, ha informado que los gases de efecto invernadero
del tipo antropogénico (dióxido de carbono, metano, óxido nitroso y
halocarbonos), han sido responsables de la mayor parte del aumento de
temperatura y ha estimado que su media global ha sufrido un incremento del 0,7°
C en los últimos 100 años (Cassandro, 2020).
En
relación con esta problemática y las especies que sufren estos efectos, existe
un fenómeno denominado, plasticidad fenotípica (PF) que se define como la
propiedad de un genotipo para originar diferentes fenotipos, según las
condiciones del medio circundante, ya sean bióticos o abióticos (Alford et al.,
2006; La Fuente y Beldade, 2019). La PF es un factor que tiene la capacidad de
influir y modificar los organismos animales y vegetales aumentando su
adaptación al cambio climático (Lacetera et al., 2009). Sobre el particular, el
polifenismo, un subtipo de plasticidad fenotípica (Yang y Popsiplik, 2019) se
define como un fenotipo discreto inducido por diferencias en el entorno (Price
et al., 2003; Kelly et al., 2012). La PF es uno de los mecanismos de respuesta
a la variabilidad ambiental más importante, ya que les permite a los organismos
enfrentar el cambio climático incluyendo el cambio climático global (Bonamour
et al., 2019).
Algunos
autores plantean la posibilidad de que la plasticidad fenotípica tenga un papel
importante en la colonización de nuevos ambientes y áreas geográficas (Davidson
et al., 2011; Lande, 2015). Sin embargo, esto dependerá de que exista una PF
adaptativa para que haya una gran probabilidad que una población en particular
persista en este nuevo ambiente (Chevin et al., 2010). Aprovechando el análisis
de SNP en bovinos, actualmente es posible escanear el genoma en busca de
regiones involucradas en la adaptación al entorno local. Con ese fin, los
análisis de Genome‐Environment Association (GEA) han facilitado la identificación de
variantes genéticas asociadas con covariables ambientales específicas de la
población (De Villemereuil y Gaggiotti, 2015; Gautier, 2015; Flori et al.,
2019). Especies domésticas como la Bos taurus se presentan como modelos
biológicos para describir la base genética de la respuesta a corto plazo a
presiones de tipo abiótico, como el clima, durante su migración desde los
centros de domesticación y su dispersión hacia un amplio rango de nuevos
ecosistemas y su diversificación en poblaciones o razas debido a la selección
natural, artificial y la deriva genética (Flori et al., 2019).
Dentro
de las especies animales se han logrado identificar genes que están vinculados
a PF y resiliencia a efectos abióticos como estrés calórico, por ejemplo, el
gen receptor de la prolactina, PRLR (Porto-Neto et al., 2018), que representa
una oportunidad para su caracterización y de cómo podrían ser utilizados para
enfrentar los efectos del cambio climático en el ganado bovino (Archana et al.,
2017; Li et al., 2019; Cassandro, 2020). El objetivo de este trabajo fue
identificar polimorfismos de nucleótido simple de genes asociados a variables
ambientales en bovinos criollos Guaymí y Guabalá.
MATERIALES Y MÉTODOS
La extracción de ADN se realizó mediante el
kit comercial, DNeasy Blood and Tissue de Qiagen (Alemania) obteniendo una
concentración media de 45 ng/mL y un volumen de 50 µL por muestra, con una
cantidad total de 2,5 µg de ADN y se enviaron a la empresa Affymetrix en
Holanda para sus análisis, cumpliendo previamente con el protocolo de Nagoya
sobre Acceso y Participación en los Beneficios de los recursos genéticos
(Secretariat of the Convention on Biodiversity, 2011), mediante un acuerdo de
transferencia de materiales (MTA) entre el Instituto de Innovación Agropecuaria
de Panamá y la Universidad de Wagenigen. De los 10,000 SNP seleccionados, 8,416
cumplieron con los criterios de control de calidad de la empresa. Todos los SNP
se alinearon con el genoma de referencia UMD 3.1.1 (Elsik et al., 2016).
Los resultados fueron obtenidos en formato
Variant Call Format VCF, estos se validaron y se transformaron a formato
Genetic Data Análisis (GDA) mediante el programa PGDSpider 2.1.1.5 (Lischer y
Excoffier, 2012) convirtiéndolos a formato de texto y Microsoft Excel®.
Para verificar la posición de los SNP en su
respectivo cromosoma, se utilizó inicialmente, el programa Integrative Genome Viewer IGV
v2.9.4.03, una herramienta interactiva de alto rendimiento y fácil de usar para
la exploración visual de datos genómicos con sede en la Universidad de
California en San Diego y el Instituto Broad de Harvard (Robinson et al., 2011)
y se comparó en paralelo con el Genome
Data Viewer del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI) con
sede en los Estados Unidos, mediante el mismo genoma de referencia UMD
3.1.1.(Rangwala et al., 2021). Aquellos
SNP que contaban con número de referencia (RefSNP), se utilizaron para
ubicarlos en la posición del genoma de referencia ARS.UCD.1.2 mediante el
projecto Ensembl (Hubbard et al., 2002) con sede en Cambridge, Reino Unido,
creado para desarrollar un sistema de software que produzca y mantenga
anotaciones automáticas en genomas eucariotas (Howe et al., 2021) y el Archivo
Europeo de variaciones, EVA del Instituto Europeo de Bioinformática en Hixton,
Reino Unido (Cezard et al., 2021).
Para evaluar la variabilidad genética dentro
de cada población, se calcularon los siguientes parámetros: porcentaje de loci
polimórficos, heterocigosis observada y esperada (Ho, He), número efectivo de
alelos (Ne), las desviaciones del equilibrio de Hardy-Weinberg (HW) por
población, frecuencias alélicas, índices de fijación Fis, Fst y Fit , que describen
la variación genética a nivel intrapoblacional (Fis), entre poblaciones (Fst) y
total (Fit) e índice de diversidad de Shannon (Weir y Cockerham, 1984). Para el
análisis de variabilidad genética descrito anteriormente se utilizaron los
programas GENETIX v. 4.02 (Belkhir et al., 2004), GenAlEx 6.501 (Peakall y
Smouse 2012) y ARLEQUIN ver 3.5. (Excoffier et al., 2005).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Las
frecuencias alélicas de variantes polimórficas analizadas mostraron que, de los
36 alelos estudiados, todos fueron utilizables (Cuadro 1). En la raza Guabalá
se obtuvo 66,7% de loci polimórficos (24) y en la raza Guaymí 83,3% de loci
polimórficos (30). A excepción de las dos variantes del gen FB1 (10: 62054844 y
10: 62141462) y PRLR (20: 39136666), en todas las variantes se identificaron
las respectivas secuencias de referencia (RefSNP). El porcentaje de loci
polimórficos en la raza Guaymí fue similar a las reportadas por Edea et al.
(2013) en ganado bovino de Etiopía (83,4%) y menor al del ganado Hanwoo de
Korea (94%). La raza Guabalá presentó menores valores de polimorfismos respecto
a la Guaymí y las razas previamente mencionadas. El polimorfismo o variación
genética es un principio universal que le proporciona a los seres vivos
mecanismos de adaptación frente a efectos bióticos o abióticos, por lo tanto,
mientras más loci polimórficos exista en una población, mayor probabilidad de
adaptación tendrá, incluyendo el mejoramiento de dicha especie (Rimieri, 2017).
En
la raza Guabalá, se observó que 33,3% de los alelos evaluados resultaron
monomórficos, en las variantes del gen MED12L
rs42432959 (G), HSF2BP rs41643488 (G), LEF1 rs43708820 (C), FBN1 10: 62054844
(G), FBN1 10:62141462 (G), CTNNA2 rs29013419 (G), CTNNA2 rs110528191 (T),
CTNNA2 rs41668252 (C), KCNH1 rs41829951 (G), PRLR 20:39,136,666 (C) y NRG1
rs42127055 (A) y 11.1% en la raza Guaymí LEF1
rs43708820 (C), FBN144 10: 62054844 (G), FBN1 10:62141462 (G), SMYD3 rs41799745
(G), SMYD3 rs41799658 (C), PRLR 20:39,136,666 (C). En cuanto a la prueba de chi cuadrado (χ2)
para el equilibrio HW,
todas las variantes resultaron no significativas (P>0,05), a excepción de la
variante rs41565994 del gen CTNNA2 (P<0,001) en la raza Guabalá. Llama la atención el marcador del gen PRLR
(C) o Slick 2 (https://www.omia.org/OMIA001372/9913/) en la posición 20:39,136,666, el cual fue
reportado como SNP polimórfico en las razas Carora, Limonero y Romosinuano, el
cual le atribuyen por evolución convergente, el genotipo slick al nucleótido T
(Porto-Neto et al., 2018; Johnsson y Jungnickel, 2021). Sin embargo, no se
descarta la presencia que existan otras variantes del gen Slick que puedan
explicar la adaptación de estas dos razas al clima tropical, no observadas en
este trabajo (Littlejohn et al., 2014; Porto-Neto et al., 2018; Florez-Murillo
et al., 2021).
Los
valores de diversidad genética tomando en cuenta los sitios polimórficos en el
genoma de las razas Guaymí y Guabalá mostró que el valor más alto de Ne se
encontró en el locus rs41624677 de SPAG17, Ne =
1,989.
El locus que mostró el Índice de Shannon con el valor más alto se localizó en el gen SMYD3, rs42383968, I = 0,690.
Los mayores valores de Ho se observaron en el marcador rs41799830 del gen
SMYD3 (Ho = 0,616). En cuanto a He, el marcador rs41624677 del
gen SPAG17 mostró los mayores valores (He = 0,497) y los menores valores en Ne,
I, Ho y He se obtuvieron en el
locus rs110528191 de CTNNA2, con 1,027; 0,061; 0,026 y 0,026, respectivamente. El índice F de la mayoría de las variantes
polimórficas resultó negativo, evidenciando un exceso de heterocigotos (Cuadro
2).
El
Ne obtenido para la raza Guabalá fue de 1,415 mientras que para la Guaymí fue
de 1,493, ambos valores son menores a los reportados por Edea
et al. (2013) para las razas indígenas Ambo (1,545), Arsi (1,532), Borana
(1,512), Danakil (1,509) y Horro (1,544) de Etiopía y Hanwoo (1,700) de Korea.
El índice de diversidad de Shannon en las razas Guabalá (0,342) y Guaymí
(0,420) comparadas con las razas antes mencionadas fue alto en y menores a los
reportados por Domínguez-Viveros et al. (2021) en las razas Hereford (0,607),
Brangus (0,623) y Limousin (0,643).
Considerando
los loci polimórficos en la raza Guabalá los resultados de Ho, He fueron 0,241
y 0,234, respectivamente. En la raza Guaymí, Ho, He fueron de 0,314 y 0,282,
respectivamente, similares a los reportados por Edea et al. (2013) pero menores
a los reportados por Domínguez-Viveros et al. (2021) en México. Sin embargo,
los valores de Ho y He de las razas Guaymí y Guabalá, son mayores a los
reportados por Bhuiyan et al. (2021) en las razas indígenas de Bangladesh, como
la Red Chittagong (0,250; 0,209), Pabna (0,211; 0,176), Deshi (0,211; 0,185),
North Bengal Grey (0,209; 0,175) y Sahiwal (0,226; 0,188). El valor de Fis
resultó negativo, -0,016 en Guabalá y -0,097 en Guaymí. Valores negativos de
Fis fueron reportados por Pariset et al. (2010) en poblaciones bovinas
podólicas como el Gris Húngaro (-0,0480), Maremana (-0,0718) y Piemontesa
(-0,0202) e videnciando un exceso de heterocigotos en los marcadores, sin que
se demuestren desviaciones significativas de equilibrio Hardy Weinberg (P>0,05).
En
cuanto a los estadísticos F calculados para ambas poblaciones, los valores Fis,
Fit y Fst fueron -0,057, 0,069 y 0,132, respectivamente. El índice Fit es mayor
al reportado por Edea et al. (2012) en razas locales de Etiopía (0,016). El
índice de fijación Fst es alto comparado a los reportados en estudios
realizados en microsatélites para ambas razas por Villalobos-Cortés et al.
(2010), quienes reportaron un Fst de 0,068, pero deben ser consideradas
las diferencias entre los marcadores y el número de cromosomas utilizados en
este estudio. Estas diferencias sugieren que para ambas poblaciones pudieron
ocurrir distintos mecanismos de selección.
En
el caso de la raza Guabalá los mecanismos de aislamiento reproductivo se
realizaron sobre la base de hatos cerrados, mientras que en la raza Guaymí
fueron por efecto de un aislamiento geográfico en las áreas montañosas.
También, las largas distancias entre los asentamientos ganaderos indígenas de
la comarca Ngäbe-Buglé y fincas donde se crían con razas “mejoradas” como en
Chiriquí y Veraguas, disminuyeron la probabilidad de cruzamientos.
Otro efecto importante fue las limitaciones en el Ne por el bajo número
de sementales, como se puede demostrar, observando el bajo número de haplotipos
del cromosoma Y (Ginja et al., 2019), llevando a la formación de estas razas.
Sin embargo, al observar el porcentaje de sitios polimórficos de este grupo de
genes se podría asumir que todavía existe diversidad genética intrapoblacional
en las razas Guaymí y Guabalá, que les permiten activar sus mecanismos de
plasticidad ante posibles cambios ambientales no favorables. Por lo tanto, se
requiere profundizar en estudios de asociación de genoma (GWAS) para determinar
con precisión este tipo de relaciones.
CONCLUSIÓN
·
Se logró estudiar, por primera vez en Panamá,
la variabilidad genética de 36 polimorfismos de nucleótido simple de 19 genes
asociados a variables ambientales de las razas Guaymí y Guabalá. El
polimorfismo observado en estas razas es similar a lo reportado en razas
locales de otras regiones. El alto número de loci polimórficos asociados a
variables ambientales sugieren que estas razas todavía retienen capacidad
adaptativa mediante mecanismos de plasticidad fenotípica, al medio local donde
se desenvuelven.
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AGRADECIMIENTO
A la Universidad de Wagenigen por el apoyo en la recepción y análisis de
ADN de las muestras, en particular al Dr. Richard Crooijmans, por su
colaboración en la recepción de las muestras. Al Instituto de Innovación
Agropecuaria de Panamá (IDIAP), a la Secretaría Nacional de Ciencia, Tecnología
e Innovación (SENACYT), al igual que al Sistema Nacional de Investigación (SNI)
por el apoyo para esta investigación.