VARIANTES ASOCIADAS A MÚLTIPLES
RASGOS DE CALIDAD CÁRNICA EN GANADO CRIOLLO GUAYMÍ Y GUABALÁ[1]
Axel Villalobos-Cortés[2]; Ginnette
Rodríguez-Espino[3];
Selma Franco-Schafer[4]
RESUMEN
En los programas de
conservación de razas criollas se destaca la importancia de estudiar, más allá
de lo histórico y cultural, rasgos como la calidad de la carne. Investigaciones
sobre genes como MYOD1 y LCORL, destacan su impacto en características como el
marmoleo y la terneza, fundamentales para el mejoramiento de razas criollas.
Este estudio, integrado en el proyecto Innovative Management of Animal Genetic
Resources (IMAGE-FAO), analizó polimorfismos de 33 SNP en muestras de las razas
Guaymí y Guabalá, empleando la
plataforma de secuenciación de próxima generación. Se llevaron a cabo análisis
de la variabilidad genética intra-poblacional y equilibrio Hardy-Weinberg de
cada raza. Los resultados evidenciaron diferencias significativas en o entre
las frecuencias alélicas entre las razas, demostrando la presencia de variantes
genéticas asociadas a la calidad cárnica. La evaluación de la heterocigosidad y
los coeficientes de endogamia subrayan la existencia de una mayor diversidad
genética y una menor predisposición a la endogamia en la raza Guaymí,
comparada con la Guabalá. Este hallazgo destaca la importancia de conservar y
explotar esta diversidad genética para el mejoramiento de características
cárnicas. Además, el estudio logro identificar las variantes polimórficas y
rasgos relacionados con el crecimiento, la calidad de la carne y el metabolismo
de las grasas; destacando la selección genética como una herramienta clave para
la optimización de atributos deseables en el ganado. Estos descubrimientos
ofrecen una base sólida para futuras investigaciones y aplicaciones en el
mejoramiento genético, enfatizando la necesidad de estrategias que aseguren
productos cárnicos de alta calidad y promuevan la sostenibilidad de la
producción bovina.
Palabras clave: Bioinformática,
biotecnología, marcadores moleculares, marmoleo y terneza de la carne.
VARIANTS ASSOCIATED WITH
MULTIPLE MEAT QUALITY TRAITS IN GUAYMÍ AND GUABALÁ CREOLE CATTLE
ABSTRACT
In the conservation programs of Creole breeds, the importance of
studying them beyond historical and cultural aspects is highlighted, aiming to
improve traits such as meat quality. Research on genes like MYOD1 and LCORL
emphasizes their impact on characteristics like marbling and tenderness, which
are fundamental for the improvement of Creole breeds. This study, integrated
into the Innovative Management of Animal Genetic Resources Project (IMAGE-FAO),
analyzed polymorphisms of 33 SNPs in samples from the Guaymí and Guabalá
breeds, using next-generation sequencing platforms. Analyses of the genetic
variability within populations and the Hardy-Weinberg equilibrium of each breed
were carried out. The results showed significant differences in or between the
allelic frequencies between the breeds, demonstrating the presence of genetic
variants associated with meat quality. The assessment of heterozygosity and
inbreeding coefficients highlights the existence of greater genetic diversity
and a lower predisposition to inbreeding in the Guaymí breed compared to
Guabalá. This finding emphasizes the importance of conserving and exploiting
this genetic diversity to improve meat characteristics. Furthermore, the study
managed to identify polymorphic variants and traits related to growth, meat
quality, and fat metabolism, highlighting genetic selection as a key tool for
optimizing desirable attributes in livestock. These discoveries provide a solid
foundation for future research and applications in genetic improvement,
emphasizing the need for strategies that ensure high-quality meat products and
promote the sustainability of cattle production.
Keywords: Bioinformatics, biotechnology, marbling and tenderness of meat,
molecular markers.
INTRODUCCIÓN
En los programas de conservación de razas criollas, se busca generar un
valor adicional a la preservación de estos animales en el entorno rural, que
vaya más allá de su significado histórico, cultural y tradicional en las
comunidades locales (Anzola Vásquez, 2005). Una de las estrategias promisorias
en la preservación de razas criollas implica la identificación de genes que
desempeñan un papel preponderante en la mejora de la calidad de carne y otros
atributos relevantes (Soria y Corva, 2004). En este contexto, se ha investigado
la influencia de diversos genes en rasgos como la calidad de la canal, la
ganancia de peso, el marmoleo, la terneza de la carne, la jugosidad y la
producción de ácidos grasos (Rodríguez-González et al., 2018).
Entre los genes de interés, se encuentra el gen de Factor de
determinación miogénica 1, MYOD1, que pertenece a la familia de genes de
diferenciación miogénica (MyoD), que desempeña un papel clave en el crecimiento
y desarrollo muscular (Picard et al., 2002; Du et al., 2013; Gurgul et al.,
2015). Este gen se encuentra ubicado en el cromosoma 15, entre las posiciones
35,331,399 y 35,334,046 bps en el genoma de referencia de UMD 3.1.1 (Elsik et
al., 2016).
Asimismo, se ha estudiado la influencia del gen del Correpresor de
receptor nuclear dependiente de ligando (LCORL) ubicado en el cromosoma 6,
entre las posiciones 38,840,864 y 38,992,112 bps en el genoma de referencia de
UMD 3.1.1 y está asociado con la ganancia de peso (Snelling et al., 2010).
Igualmente, se estableció una asociación significativa entre el SNP g.
INT+52098A>G en el peso al sacrificio y el peso de la canal, sugiriendo que
el LCORL podría ser un gen candidato para la selección asistida por marcadores
en la mejora del rendimiento de la carne en el ganado (Han et al., 2017).
Estudios realizados en marcadores moleculares de los genes de la
Tiroglobulina (TG) en el cromosoma 14 y Leptina (LEP) en el cromosoma 4,
revelaron variaciones en las frecuencias de alelos y genotipos entre
poblaciones puras y cruzadas de ganado. Este estudio destacó la importancia de
estos genes en el marmoleo de la carne, siendo un indicador clave de calidad
(Armstrong et al., 2011).
La terneza es otro rasgo importante a considerar en la calidad de la
carne, que se ha asociado a genes como la proteína actina limitadora de la
subunidad beta de la línea Z del músculo (CAPZB) en el cromosoma 2, la
Dermatopontina (DPT) en el cromosoma 16, el gen del Factor Alfa Del Receptor De
Crecimiento Derivado De Plaquetas (PDGFRA) en el cromosoma 6, el gen de la Protein
Quinasa CGMP-Dependiente 1 (PRKG1) en el cromosoma 26 y el gen Dominio WW Que
Contiene E3 Ubiquitina Proteína Ligasa 1 (WWP1) en el cromosoma 14, como se
reportó en investigaciones realizadas por Jiang et al. (2009) y Taye et al.
(2017).
La jugosidad de la carne, por otro lado, ha sido objeto de estudio en
relación con el gen Regulador De Fisión Mitocondrial 1 (MTFR1) ubicado en el
cromosoma 14 (Jiang et al., 2009). Además, se ha investigado genes relacionados
con la producción de ácidos grasos, como el ácido linoleico y la grasa en
diferentes partes del cuerpo, incluyendo la grasa dorsal, intramuscular,
pélvica y subcutánea.
Estos genes incluyen el Miembro del oncogén Ras (RAB2A) ubicado en el
cromosoma 14 y codifica para el ácido linoleico (Edea et al., 2020), el gen de
Respuesta a la hormona tiroidea (THRSP) ubicado en el cromosoma 29 y codifica
para los ácidos grasos (Valdez-Torres et al., 2020), el gen Proteína fijadora
de ácidos grasos 3 (FABP3) en el cromosoma 2 que codifica para grasa dorsal
(Aiello et al., 2018), el gen de Parkin Rbr E3 Ubiquitina Proteína Ligasa
(PRKN) en el cromosoma 9 y el gen de Fosfolipasa C Delta 3 (PLCD3) en el
cromosoma 19 que codifican para grasa intramuscular (Taye et al., 2017), el gen de la Familia de
portadores de solutos 27 Miembro 2 (SLC27A2) ubicado en el cromosoma 10 que
codifica para grasa pélvica (Jiang et al., 2009) y el Factor de transcripción
A, mitocondrial (TFAM) en el cromosoma 28, que codifica para grasa subcutánea
(Jiang et al., 2009).
El objetivo de este trabajo fue identificar y evaluar las variantes
polimórficas asociadas a múltiples rasgos de calidad cárnica en las razas
Guaymí y Guabalá, con el propósito de comprender mejor su potencial de
influencia en la calidad de carne de estas razas criollas y, en última
instancia, contribuir a su conservación y mejora.
MATERIALES
Y MÉTODOS
Se identificaron y
evaluaron polimorfismos de 33 marcadores SNP asociados a múltiples rasgos de
calidad de carne en una plataforma Affymetrix Axiom OrcunSNP Array. de 34
muestras de ganado Criollo Guabalá (15) y Guaymí (19) seleccionados de un
arreglo de 10,000 marcadores SNP en una plataforma Affymetrix Axiom OrcunSNP
Array, como parte del proyecto Innovative Management of Animal Genetic
Resources (IMAGE) en el programa marco Horizonte 2020. Se tomaron muestras de 5
ml de sangre venosa de cada animal y se mantuvieron en frío hasta su llegada al
laboratorio. La extracción de ADN se realizó mediante el kit comercial, DNeasy
Blood and Tissue de Qiagen® obteniendo una concentración media de 45 ng/ml y un
volumen de 50 ul por muestra, con una cantidad total de 2,5 ug de ADN y se
enviaron a la empresa Affymetrix para sus análisis, cumpliendo previamente con
el protocolo de Nagoya. De los 10,000 SNP seleccionados 8,416 cumplieron con
los criterios recomendados por la empresa con un umbral de conversión de 0,6.
Todos los SNP se alinearon con el genoma de referencia UMD 3.1.1 (Elsik et al.,
2016). Los resultados obtenidos en
formato VCF se validaron y se transformaron a formato GDA mediante el programa
PGDSpider 2.1.1.5 (Lischer and Excoffier, 2012) convirtiéndolos a formato de
texto y Excel. Para verificar la posición de los SNP, se utilizó inicialmente
el programa Integrative Genome Viewer, IGV v2.9.4.03 (Robinson et al., 2011) y
se compararon en paralelo con el Genome Data Viewer del Centro Nacional de
Información Biotecnológica (NCBI), con el mismo genoma de referencia UMD 3.1.1.
Aquellos SNP que contaban con número de referencia (RefSNP), se utilizaron para
ubicarlos en la posición del genoma de referencia ARS.UCD.1.2 mediante Ensembl
(Howe et al., 2021) y el Archivo Europeo de variaciones, EVA (Cezard et al.,
2021).
Para evaluar la variabilidad genética dentro de cada población, se
calcularon los siguientes parámetros: porcentaje de loci polimórficos,
heterocigosis observada y esperada (Ho, He), número efectivo de alelos (Ne),
las desviaciones del equilibrio de Hardy-Weinberg (HW) por población calculados
mediante la prueba exacta usando el método de cadenas de Markov con un largo de
cadena de 1,000,000 y 100,000 pasos de dememorización (Guo & Thompson,
1992).
También se calcularon las frecuencias génicas y genotípicas, valores de
Fis, Fst y Fit (Wright, 1965; Weir & Cockerham, 1984). Se utilizaron los
programas GENETIX v. 4.02 (Belkhir et al., 2004), GenAlEx 6.501 (Peakall &
Smouse, 2012) y ARLEQUIN ver 3.5. (Excoffier et al., 2007) el índice de
diversidad de Shannon se calculó mediante el programa GenAlEx 6.501. Las
variantes polimórficas se sometieron al Cattle QTLdb (Hu et al., 2007) para
identificar posibles asociaciones con rasgos de utilidad económica.
RESULTADOS
Y DISCUSIÓN
Se determinó que el 100% de los 33 marcadores analizados eran
aplicables; en la raza Guabalá se obtuvo el 58% de loci polimórficos (19) y en
la raza Guaymí 84% de loci polimórficos (28). Exceptuando una variante del gen
TG (14: 9487659), todas las demás se obtuvieron las secuencias de referencia de
RefSNP. Se identificaron 14 variantes monomórficas identificadas en la raza
Guabalá: FABP3 (rs109499728), CAPZB (rs110345656), PDGFRA (rs110544210), PARK2
(rs110319142, rs109091600), RAB2A (rs43054543), TG (14:9487659, rs449352958,
rs110456580), MYOD1 (rs110708239), PRKG1 (rs42240623, rs42234268 y rs110546507)
y el TFAM (rs42159466). Por otro lado, en la raza Guaymí se observaron solo
cuatro variantes monomórficas, FABP3 (rs109499728), TG (14:9487659,
rs449352958) y PRKG1 (rs110546507).
Respecto a los alelos polimórficos, la raza Guabalá mostró 19
marcadores, mientras que en Guaymí se identificaron 29. Este resultado indica
una mayor variabilidad genética en la raza Guaymí en comparación con Guabalá,
lo cual podría tener implicaciones significativas en términos de
características físicas y organoléptica, en la calidad de la carne, como las
diferencias observadas en la calidad de la canal entre la raza Menorquina y
Frisona (Panea et al., 2010). La variabilidad genética entre animales juega un
papel importante en las propiedades organolépticas de la carne de res, con
heredabilidad estimada para la terneza, jugosidad, sabor y masticabilidad
(Berry et al., 2020).
Se encontraron diferencias significativas en las frecuencias alélicas
entre las razas en 16 marcadores (Cuadro 1). En el marcador CAPZB
(rs110264726), se observaron diferencias sustanciales en las frecuencias de los
alelos C y T entre Guabalá y Guaymí, con frecuencias de 0,733 y 0,267 para
Guabalá y 0,184 y 0,879 para Guaymí, respectivamente. El marcador PDGFRA
(rs110544210), resultó ser monomórfico en Guabalá y por el contrario presentó
una alta frecuencia del alelo C (0,842) y T (0,158) en Guaymí. Estas y otras
diferencias marcadas en alelos específicos, como LCORL (rs110961068), PARK2
(rs110319142, rs109091600, rs41657169), TG (rs110456580), DPT (rs41800828),
PRKG1 (rs42083098, rs42234268, rs110166523, rs29013727), TFAM (rs42159466) y
THRSP (rs42714483), ilustran la heterogeneidad genética entre ambas razas y
sugieren la presencia de variantes alélicas asociadas con atributos distintivos
de calidad cárnica.
La biodiversidad y el mejoramiento genético de las poblaciones de ganado
pueden parecer antagonistas, sin embargo, juegan un papel preponderante en la
determinación de la calidad de la carne, permitiendo la selección de
características deseables a cada raza. La comparación de marcadores de calidad
entre diferentes razas revela variaciones significativas que pueden ser
explotadas para mejorar atributos como la terneza, el sabor, y el marmoleo,
asegurando así un producto final superior adaptado a las preferencias del
mercado (Bittante, 2023).
Los resultados de este estudio subrayan la importancia de la diversidad
genética en la determinación de características fenotípicas de alto valor
económico, como la calidad de la carne en razas bovinas. Las diferencias
significativas en las frecuencias alélicas entre Guabalá y Guaymí no solo
reflejan la variabilidad genética intrínseca entre estas razas, sino que
también ofrecen una base para investigaciones futuras sobre cómo estas
variaciones genéticas pueden influir en la calidad de la carne y otros rasgos
económicos importantes. La identificación de marcadores SNP asociados con la
calidad de la carne proporciona herramientas valiosas para los programas de
mejora genética, permitiendo la selección asistida por marcadores para
optimizar las características deseables en las poblaciones bovinas (Gill et
al., 2009; Gill et al., 2010; Dunner et al., 2013).
Los índices de heterocigosidad observada (Ho), heterocigosidad esperada
(He) y el coeficiente de endogamia (Fis) son fundamentales para el estudio de
la genética de poblaciones, ya que nos ofrecen una visión detallada sobre la
diversidad genética y la configuración de las poblaciones. En este estudio, se
analizaron los loci polimórficos de las poblaciones Guabalá y Guaymí,
obteniéndose resultados particulares para cada indicador. Los valores de Ho, He
y Fis considerando solo los loci polimórficos, en la raza Guabalá fueron de
0,170; 0,180 y 0,029, respectivamente. En el caso de la raza Guaymí, el Ho, He
y Fis considerando igualmente los loci polimórficos fueron de 0,345; 0,312 y
-0,097, respectivamente.
Se calculó un tamaño efectivo de población de 1,298 para la Guabalá y de
1,537 para la Guaymí, ambos considerados bajos y menores a los reportados por
Solodneva et al. (2023) al analizar el Ne de razas de América latina como
Blanco orejinegro (3,32), Criollo Macabeo (4,78), Caracú (4,32). Para la
población Guabalá, los índices de Ho y He fueron comparativamente bajos 0,170 y
0,180, respectivamente, señalando una diversidad genética de baja a moderada.
El coeficiente de Fis (0,029) indica una ligera inclinación hacia la endogamia,
aunque no de manera significativa. Por otro lado, la población Guaymí exhibió
mayores niveles de heterocigosidad observada 0,345 y esperada 0,312, lo cual
indica una diversidad genética superior en esta población. Un Fis negativo en
la raza Guaymí (-0,097) sugiere un exceso de heterocigotos respecto a lo
anticipado, posiblemente debido a un reciente incremento en la variabilidad
genética o a la existencia de subestructuras poblacionales. En la investigación
de Villalobos et al. (2010) sobre la diversidad genética en las poblaciones
bovinas de Guaymí y Guabalá utilizando 27 microsatélites, se encontraron
diferencias en la variabilidad genética, con un promedio de 5,61 y 7,5 alelos
por microsatélite en Guabalá (GUA) y Guaymí (GUY), respectivamente. Además, los
coeficientes de endogamia (Fis) fueron de 0,053 para GUA y 0,033 para GY,
indicando una diferenciación genética moderada y una variabilidad genética
interna, posiblemente debido a un exceso de heterocigotos, especialmente en la
población Guaymí.
La comparativa entre ambas poblaciones revela diferencias sustanciales
en cuanto a diversidad genética y estructura poblacional, siendo la Guaymí más
diversa genéticamente y mostrando una tendencia contraria a la endogamia en
comparación con la Guabalá. Estos hallazgos se suman como evidencia que permita
para el diseñar de estrategias de conservación y mejoramiento genético,
subrayando la importancia de la diversidad genética para la adaptabilidad y
supervivencia futura de las poblaciones. Desde una perspectiva genética, la
población Guaymí, con su elevada diversidad genética y menor grado de
endogamia, parece estar mejor posicionada.
La disminución de la diversidad genética ha sido un fenómeno global.
Este ha sido reportado en razas comerciales (Aberdeen Angus, Charolais,
Hereford y Limousin) y locales (Piamontesa y Romagnola) y mostraron que más del
3% de los genomas de Aberdeen Angus, Hereford y Romagnola, menos del 1% de los
genomas de Limousin, Charolais y Pinzgauer eslovaco y el 0,38% del genoma
piamontés podrían haberse visto significativamente afectados por el
apareamiento de parientes durante las últimas tres generaciones (Kasarda et
al., 2020).
La media general del índice de Shannon considerando los loci
polimórficos fue I=0,370, menor a lo reportado por Bora et al. (2023) en razas
de ganado criollo etíope. El índice de diversidad de Shannon para cada
población fue 0,275 en la Guabalá y 0,464 en la Guaymí. Se observan amplias
diferencias en cuanto a los valores de Ho y He, siendo la raza Guaymí mucho más
alta que la Guabalá.
Los indicadores genéticos tales como el número efectivo de alelos (Ne),
la heterocigosidad observada (Ho) y esperada (He), son fundamentales para
entender la diversidad genética y la salud de las poblaciones estudiadas
(Cuadro 2). En la raza Guabalá, la mayoría de los marcadores polimórficos (14)
presentaron exceso de heterocigotos (Ho > He) a excepción de dos alelos del
gen PARK2 (rs29009858 y rs41657151), uno del gen SLC27A2 rs41614846, uno del
gen WWP1, rs41624092 y del gen DPT, rs41800828, mostraron déficit de
heterocigotos (Ho < He). Este comportamiento resultó similar en la raza
Guaymí, ya que la mayoría de los marcadores (22) presentaron déficit de
heterocigotos. En este caso siete marcadores presentaron déficit de
heterocigotos CAPZB (rs110367089), LEP (rs110559656), LCORL (rs110961068),
PARK2 (rs29009858), TG (rs110456580), PLCD3 (rs41607306), TFAM (rs42159466). El
cálculo de equilibrio de Hardy-Weinberg resultó no significativo en todos los
marcadores de la raza Guabalá, excepto PARK (rs41657151) y WWP1 (rs41624092) Y
CAPZB (rs110367089) en la Guaymí. Estos hallazgos destacan la importancia de
monitorear la heterocigosidad y el equilibrio genético para la conservación de
estas razas panameñas y mantener su diversidad, para beneficiar la diversidad
global, como se plantea en los trabajos de Ginja et al. (2013).
Al ser consultadas las variantes polimórficas en Cattle QTLdb se
observaron las siguientes asociaciones, contribuyendo a un mejor entendimiento
de los factores genéticos que influyen en las características de crecimiento y
calidad de la carne. Entre los hallazgos más relevantes, se ha identificado que
el gen FABP3 juega un rol crucial en el largo del cuerpo en el ganado Qinchuan,
sugiriendo un impacto significativo en los rasgos de crecimiento y las
características de la carcasa (Liang et al., 2014). Este descubrimiento
respalda investigaciones anteriores que asociaban polimorfismos en FABP3 y
FABP4 con el área del músculo longissimus y la calidad de la carne en cruces de
diferentes razas, como Valdostana x Nelore y Angus x Nelore, entre otras
(Blecha et al., 2015).
Por otro lado, un estudio sobre la raza Hereford ha destacado la
importancia del gen LEP en relación con el contenido de grasa de la carne y el
grosor de la grasa en la 12ª costilla. Este hallazgo enfatiza el papel de LEP
en el metabolismo de las grasas y, por ende, en la calidad de la carne (Melucci
et al., 2012; Woronuk et al., 2012). Asimismo, investigaciones en la raza
Simmental han revelado que variantes en los genes LEP y SCD1 están vinculadas
al perfil de ácidos grasos del tejido muscular, resaltando su contribución a la
composición de ácidos grasos y la terneza de la carne (Orru et al., 2011). El
gen LCORL ha mostrado una asociación significativa con el peso en canal y el
grosor de la grasa en la 12ª costilla, indicando su relevancia en la eficiencia
alimenticia y los rasgos de la carcasa (Lindholm-Perry et al., 2011). De igual
manera, se ha observado que el gen RAB2A en la raza Wagyu y TG en Piedmontese
están relacionados con el peso en canal y la calidad de la carne,
respectivamente, sugiriendo su papel en la determinación de características
clave para la industria cárnica (Ribeca et al.,2014; Sasago et al., 2017).
Además, variantes genéticas en Nelore (Machado et al., 2022) han demostrado
influir en la puntuación de conformación, mientras que, en razas como Brahman y
Holstein, se han identificado genes (PLCD3, PRKG1 y THRSP) asociados con la
conformación corporal y la producción láctea, respectivamente (Cole et al.,
2011; Fontanesi et al., 2014). Estos resultados destacan la complejidad de los
rasgos fenotípicos en el ganado y el potencial de la selección genética para
mejorar tanto la producción como la calidad de la carne.
CONCLUSIÓN
·
El análisis revela que la raza Guaymí tiene una
mayor diversidad genética y menor endogamia en comparación con la Guabalá.
·
Las diferencias alélicas observadas entre razas
sugieren que existen variantes genéticas específicas que influyen en la calidad
de la carne, subrayando la importancia de conservar esta diversidad para su uso
en programas de mejoramiento genético.
·
Se identificaron asociaciones entre variantes
genéticas y características de crecimiento y calidad de la carne,
proporcionando una base sólida para futuras investigaciones y aplicaciones en
mejoramiento genético.
·
Se resalta la importancia de preservar y aprovechar
la diversidad genética de ambas razas, para desarrollar productos cárnicos de
alta calidad y sostenibles, alineados con las demandas del mercado.
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AGRADECIMIENTOS
A la Universidad de
Wagenigen por el apoyo en la recepción y análisis de las muestras de ADN, en
particular al Dr. Richard Crooijmans por su colaboración en la recepción de las
muestras; Al Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), la
Secretaría Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación (SENACYT), al igual que
al Sistema Nacional de Investigación (SNI) por el apoyo en esta investigación.