HELICONIINAE
(LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE) DEFOLIADORES DE PASSIFLORACEAE Y SUS ENEMIGOS
NATURALES EN CERRO PUNTA, CHIRIQUÍ[1]
Rubén D. Collantes G.[2]; Alonso Santos-Murgas[3]; Javier E. Pittí C.[4]; Jahzeel Samaniego[5]
RESUMEN
El objetivo de esta investigación fue
identificar las especies de larvas defoliadoras de granadilla (Passiflora ligularis) y curuba o tumbo (Passiflora tripartita), así como sus
enemigos naturales. Se seleccionó como área de estudio los terrenos de la
Estación Experimental del Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá
(IDIAP), ubicada en Cerro Punta, Chiriquí, Panamá. Se revisó aleatoriamente el
follaje de ambas especies vegetales, colectando de forma manual larvas y pupas
para su análisis e identificación en el laboratorio, así como para la posible
recuperación de adultos y parasitoides, consultando literatura especializada.
Complementariamente, se revisó vegetación silvestre aledaña. Según los
resultados, se identificaron dos especies de larvas defoliadoras, Dione juno
(Cramer, 1779) y Agraulis vanillae (L.,
1758) (Lepidoptera: Nymphalidae: Heliconiinae); ambas con coloración
apocemática (negro y naranja, principalmente) y de amplia distribución desde el
sur de Norteamérica, América Central, el Caribe y Suramérica; siendo reportadas
como plagas de Passifloraceae en otros países. Sin embargo, los especímenes
adultos son polinizadores, desempeñando un rol de vital importancia en la
sostenibilidad de la biodiversidad vegetal. En cuanto a los enemigos naturales,
en campo se observó la presencia de huevos de crisopas (Neuroptera:
Chrysopidae), arañas cazando larvas y en laboratorio se recuperaron cuatro
pupas de Tachinidae (Diptera), de las cuales pudo emerger un adulto de Lespesia
archippivora (Riley, 1871), la cual ha sido reportada previamente como
parasitoide de D. juno. En conclusión, las larvas defoliadoras que
afectan Passifloraceae en Cerro Punta corresponden a dos especies de
Heliconiinae, las cuales tienen al menos tres enemigos naturales en dicho
agroecosistema.
Palabras
clave: Cultivos hortícolas, curuba, defoliación, frutales,
granadilla.
HELICONIINAE (LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE) DEFOLIATORS
OF PASSIFLORACEAE AND THEIR NATURAL ENEMIES IN CERRO PUNTA, CHIRIQUÍ
ABSTRACT
The aim of this research
was to identify the species of defoliating larvae of passion fruit (Passiflora
ligularis) and curuba or tumbo (Passiflora tripartita), as well as
their natural enemies. The land of the Experimental Station of the Institute of
Agricultural Innovation of Panama (IDIAP), located in Cerro Punta, Chiriquí,
Panama, was selected as the study area. The foliage of both plant species was
randomly reviewed, manually collecting larvae and pupae for analysis and
identification in the laboratory, as well as for the possible recovery of
adults and parasitoids, consulting specialized literature. Additionally,
surrounding wild vegetation was reviewed. According to the results, two species
of defoliating larvae were identified, Dione juno (Cramer, 1779) and Agraulis
vanillae (L., 1758) (Lepidoptera: Nymphalidae: Heliconiinae); both with
apocematic coloration (mainly black and orange) and widely distributed from
southern North America, Central America, the Caribbean and South America; being
reported as pests of Passifloraceae in other countries. However, adult
specimens are pollinators, playing a vitally important role in the
sustainability of plant biodiversity. As for natural enemies, in the field the
presence of lacewing eggs (Neuroptera: Chrysopidae) and spiders hunting larvae
were observed, and in the laboratory four pupae of Tachinidae (Diptera) were
recovered, from which an adult of Lespesia archippivora (Riley, 1871)
could emerge, which has been previously reported as a parasitoid of D. juno.
In conclusion, the defoliating larvae that affect Passifloraceae in Cerro Punta
correspond to two Heliconiinae species, which have at least three natural
enemies in said agroecosystem.
Keywords: Curuba, defoliation, fruits, horticultural
crops, sweet granadilla.
INTRODUCCIÓN
Cerro Punta es una de las principales zonas
productoras de cultivos hortícolas en Panamá, destacando rubros importantes
para la cadena agroalimentaria como papa, cebolla y hortalizas de hoja; sobre
los cuales el Instituto de Innovación Agropecuaria de Panamá (IDIAP), continúa
desarrollando investigación e innovación al servicio de los productores y de la
sociedad panameña (Instituto de Innovación Agropecuaria [IDIAP], 2022a, b, d),
incluyendo el micro encapsulado de microorganismos para el control de plagas
insectiles (IDIAP, 2022c).
Los frutales también están presentes en Cerro Punta
y representan un potencial importante como alimento funcional, al poseer
vitaminas, minerales, azúcares y otros nutrientes; los cuales pueden ser
consumidos frescos o mediante alimentos elaborados, contribuyendo con la buena
salud de las personas, la seguridad alimentaria y la diversificación productiva
sostenible de los agroecosistemas (Collantes et al., 2021).
Como parte de los frutales que se pueden encontrar
en esta región del país, se tienen la curuba o tumbo (Passiflora tripartita [Juss.] Poir. 1811) y la granadilla (Passiflora ligularis Juss., 1805) (Passifloraceae).
Además de ser frutas importantes para el consumo local, nacional e
internacional, brindan beneficios para la salud por su contenido de vitaminas
(A, C y niacina), minerales (potasio, fósforo, magnesio, sodio, cloro y
hierro), carbohidratos, antioxidantes, entre otros (Chaparro-Rojas et al.,
2014).
Se ha observado recientemente en plantas de
granadilla y curuba afectaciones por larvas defoliadoras (Lepidoptera) (Figura
1), por lo que el objetivo del presente estudio fue identificar dichas especies
de insectos y sus enemigos naturales.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó entre febrero de 2022 y julio de 2024 en los
terrenos de la Estación Experimental del IDIAP en Cerro Punta, Tierras Altas,
Chiriquí, Panamá (8°51’13” N 82°34’16” O, 1949 msnm). Se
realizaron muestreos periódicos al azar en el follaje de pasifloráceas y
plantas silvestres, llevando un registro fotográfico. Se recolectó 15 larvas por especie y seis pupas, mediante pinzas y un
recipiente de vidrio.
En el laboratorio, las larvas se colocaron en agua caliente (Figura 2A),
para mantener mejor sus caracteres morfológicos y se depositaron en etanol al
70% para preservarlas y se observaron mediante un estereoscopio (Figura 2B).
Las pupas se colocaron el 18 de junio de 2024 en platos Petri a 22+1° C,
mantenidas hasta la emergencia de adultos o parasitoides. Para identificar las
especies, se consultó literatura especializada (Dau, 1970; O’Hara, 2013; Ríos,
2016; Samaroo, 2016).
RESULTADOS
Se identificaron dos especies de larvas de Lepidoptera que afectan a los
cultivos de Passifloraceae en Cerro Punta: Agraulis
vanillae (L., 1758) (Figuras 1D y 2B) y Dione juno (Cramer,
1779) (Figuras 1A-C y 1E) (Nymphalidae: Heliconiinae);
la primera con coloración predominantemente marrón rojizo y ocre con tubérculos
y patas negras, mientras que la segunda es mayormente marrón negruzco con
manchas pequeñas y dispersas de color naranja. Ambas especies están
distribuidas desde el sur de Norteamérica, América Central, el Caribe y
Suramérica, siendo migratorias y reportadas como plagas de Passifloraceae en
otros países.
En lo que respecta a enemigos naturales, en campo se observó la
presencia de huevos de crisopas (Neuroptera: Chrysopidae) y arañas cazando
larvas. De las seis pupas recolectadas, en laboratorio se recuperaron dos
adultos de D. juno (27 de junio de 2024) y cuatro crisálidas parasitadas
por Tachinidae (Diptera), de las cuales emergió un adulto cuyos caracteres
morfológicos corresponden a Lespesia archippivora (Riley, 1871) (10 de
julio de 2024) (Figura 3) (O’Hara, 2013); reportado previamente como
parasitoide de D. juno (Santos-Murgas et al., 2020).
DISCUSIÓN
En Costa Rica se ha encontrado que las larvas de A. vanillae se alimentan de cuatro especies de Passiflora: P. biflora, P. bicornis, P. menispermifolia y P.
foetida; siendo esta última su preferida (Ríos, 2016). Esto confirma lo
referido por Dau (1970), respecto a la especificidad de este insecto por las
Passifloraceae, remarcando su importancia como plaga de P. edulis y P. ligularis
en Colombia.
Si bien durante el estudio no se observó presencia de larvas ni pupas en
otras especies vegetales silvestres, Ríos (2023), refirió que se recuperaron
crisálidas de D. juno de plantas como Erblichia sp.
(Malpighiales: Tumeraceae), Maclura tinctoria (Rosales: Moraceae) y Cordia
panamensis (Lamiales: Boraginaceae); sin embargo, Staatliches Museum für
Naturkunde Karlsruhe (2020), señaló que en Brasil se han encontrado registros
en 15 especies de Passifloraceae afectadas por D. juno. Esto sugeriría
que, si bien ambas especies de Heliconiinae son oligófagas respecto al género Passiflora,
en determinadas circunstancias pueden ocupar otras especies vegetales para
garantizar su supervivencia.
Como alternativas de control biológico, se recomiendan depredadores como
los chinches Zelus (Hemiptera:
Reduviidae), de los cuales Collantes et al. (2023), reportaron las especies Z. longipes y Z. renardii asociados a cultivos de uchuva y cítricos en Cerro
Punta; mientras que, Santos-Murgas et al. (2020), reportaron a Mormidea
notulata (Herrich-Schaeffer, 1844) (Hemiptera: Pentatomidae), Solenopsis
giminata (Fabricius 1804) (Hymenoptera: Formicidae) y Mischocyttarus
angulatus Richards, 1945 (Hymenoptera: Vespidae) en cultivos de maracuyá (Passiflora
edulis).
Sobre parasitoides, además de L. archippivora, Ríos (2023),
señaló especies del género Chetogena (Diptera: Tachinidae). Por otro
lado, la posibilidad de emplear hongos entomopatógenos como Beauveria bassiana también representa un
potencial interesante para desarrollar (Malpartida-Zevallos et al., 2013);
considerando que el IDIAP está realizando investigación e innovación sobre la
materia (IDIAP, 2022a, c).
En cuanto la distribución conocida en Panamá, D. juno está
presente en varias locaciones a lo largo del territorio nacional (Smithsonian
Tropical Research Institute [STRI], 2024) y de A.
vanillae se tienen reportes de Gamboa-Colón y Arraiján-Panamá Oeste (STRI,
2023). Sin embargo, dada la amplia distribución de ambos insectos en América y
el establecimiento de nuevas áreas con cultivos de pasifloráceas (Samaroo,
2016), es muy probable que continúe expandiendo su rango de distribución.
Sumado a lo anterior, Drewniak et al. (2020), indicaron que la
flexibilidad de estas especies de mariposa es el resultado de una adaptación de
sus preferencias al asociar la coloración roja con una mayor recompensa de
néctar. Además, los adultos son polinizadores de especies vegetales como Lantana camara (L.) (Amela et al., 2019;
Huiñapi, 2019). Dichos hallazgos reflejan el rol importante que desempeña estas
mariposas en la sostenibilidad de la biodiversidad vegetal.
Respecto a los mecanismos de defensa de las larvas contra sus
depredadores, los más importantes son las espinas que revisten su cuerpo
(Figura 2B) y su coloración apocemática (negro y naranja, principalmente), la
cual puede ser variable (Dau, 1970). Estos insectos no son peligrosos para los
humanos si la persona no es alérgica y si no se ingieren; lo último es
importante desatacar porque las larvas y los adultos contienen cardiotoxinas,
producidas a partir de metabolitos secundarios que ingieren de algunas especies
de plantas de las cuales se alimentan (Picture Insect, 2023).
CONCLUSIÓN
Las larvas de Lepidoptera defoliadoras que afectan los cultivos de
Passifloraceae en Cerro Punta corresponden a dos especies: Agraulis vanillae
y Dione juno (Nymphalidae: Heliconiinae); las cuales forman parte de
la biodiversidad funcional en los agroecosistemas productivos de Tierras Altas.
Como enemigos naturales, se identificaron dos depredadores y la mosca
parasitoide L. archippivora; de la cual existen reportes previos sobre
su acción parasítica sobre las plagas en cuestión.
RECOMENDACIONES
Si bien existen alternativas de manejo que podrían implementarse, como el
uso de depredadores y hongos entomopatógenos, es meritorio desarrollar futuros
estudios sobre el impacto que ocasionaría la desaparición de A. vanillae y D. juno, por los
múltiples roles que desempeña durante su desarrollo desde huevo hasta adulto;
porque, además de la polinización, pueden servir como alimento para
depredadores como crisopas y arañas, los cuales contribuyen con la estabilidad
del ecosistema.
REFERENCIAS
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AGRADECIMIENTOS
Al IDIAP y al
Museo de Invertebrados G. B. Fairchild, Universidad de Panamá, por el apoyo
constante brindado a los autores. A Ingrid Suira, por ayudar con la recolección
de las larvas en campo.
[1]Recepción: 24 de
julio de 2023. Aceptación: 26 de abril de 2024. Proyecto IDIAP: Investigación e
innovación en el manejo del cultivo de cebolla en Tierras Altas, Chiriquí.
[3]Universidad
de Panamá, Facultad de Ciencias Naturales, Exactas y Tecnología. Ph.D.
Biología. Docente. e-mail: santosmurgasa@gmail.com; ORCID
iD: https://orcid.org/0000-0001-9339-486X
[4]IDIAP,
CIA-Chiriquí. Ph.D. Biología de Organismos. Investigador. e-mail: pittjavier28@hotmail.com; ORCID iD: https://orcid.org/0000-0003-0776-8795
[5]IDIAP, CIA-Chiriquí. Licenciado en Biología. Asistente de Investigación. e-mail:
samaniegojahzeel@gmail.com; ORCID iD: https://orcid.org/0009-0002-2524-950X