USO POTENCIAL DE AVES ASOCIADAS A INSECTOS EN
AGROECOSISTEMAS PRODUCTIVOS EN PANAMÁ[1]
Randy Atencio-Valdespino[2]; Yeniveth Urbina-Milock[3]; José Ángel Herrera[4]; Rubén D. Collantes G.[5]
RESUMEN
Las aves constituyen uno de los taxa con
mayor biodiversidad dentro de ecosistemas naturales y agroecosistemas en Panamá
y el mundo, porque las mismas tienen un papel predominante dentro de la cadena
trófica. En este sentido, es de conocimiento la existencia de aves insectívoras
que tienen un impacto sobre determinadas poblaciones de insectos. El objetivo
de la presente revisión de literatura fue determinar el potencial uso de las
aves asociadas a los insectos en beneficio de la producción agropecuaria en
Panamá. Los dos aspectos de mayor relevancia para el uso de las aves asociadas
a insectos en Panamá incluyen: i) El aporte nutricional del consumo de insectos
en la dieta de aves de cría; ii) La importancia estratégica de las aves como
agentes de control biológico de especies de insectos plaga en los
agroecosistemas. Sobre lo primero, el uso de insectos para complementar la
nutrición de gallinas y patos requiere investigar sobre aquellas especies
insectiles que aporten contenidos nutricionales de calidad y con flexibilidad
para establecer crías en condiciones de cautiverio. Para el caso del control
biológico, se requieren crear condiciones que permitan el establecimiento y
continuidad de grupos de aves insectívoras próximas a las plantaciones agrícolas.
Este estudio constituye un aporte al beneficio de la interrelación de aves e
insectos aplicados al sector agropecuario.
Palabras clave: Agroecosistemas, cadena trófica, control biológico, insectos,
nutrición animal.
POTENTIAL USE OF BIRDS ASSOCIATED WITH INSECTS IN PRODUCTIVE
AGROECOSYSTEMS IN PANAMA
ABSTRACT
Birds constitute one of
the taxa with the greatest biodiversity within natural ecosystems and
agroecosystems in Panama and over the world, because they have a predominant
role within the food chain. In this sense, the existence of insectivorous birds
that have an impact on certain insect populations is known. The aim of this
review was to determine the potential use of birds associated with insects for
the benefit of agricultural production in Panama. The two most relevant aspects
for the use of birds associated with insects in Panama include: i) The
nutritional contribution of insects’ consumption within the diet of breeding
birds; ii) The strategic importance of birds as biological control agents of
pest insect species in agroecosystems. Firstly, the use of insects to
complement the nutrition of chickens and ducks, requires continuing with
studies of those species that provide nutritional content and have the
flexibility to establish offspring in captive conditions. In the case of
biological control, it is necessary to create conditions that allow the
establishment and continuity of groups of insectivorous birds close to
agricultural plantations. This study constitutes a contribution to the benefit
of the interrelation of birds and insects applied to the agricultural sector.
Key words: Animal nutrition, biological control, birds,
food chain, insects.
INTRODUCCIÓN
El sector agrícola panameño contribuye con la soberanía alimentaria del país y está compuesto por
más de 31 rubros que ocupan alrededor de 200 000 hectáreas, entre granos
básicos, hortalizas, frutales, cultivos industriales, raíces y tubérculos, que aportan
a la economía nacional aproximadamente de 663 millones de dólares y que
proporcionan empleo directo a unas 35 000 personas, entre productores pequeños,
medianos y agroempresas (Ministerio de Desarrollo Agropecuario [MIDA], 2023). La producción de cultivos en Panamá es afectada por una serie de factores abióticos y bióticos que
comprometen el rendimiento y calidad; entre los que destacan microorganismos
patógenos e insectos plaga (Centro Agronómico Tropical
de Investigación y Enseñanza [CATIE], 1986; Barba-Alvarado et al., 2016).
Las diversas técnicas aplicadas
dentro de los programas Manejo integrado de Plagas para estos cultivos
establecidos en Panamá incluyen control cultural, físico, mecánico, químico,
legal y biológico; contemplando en este último punto la posibilidad de utilizar
depredadores tales como aves insectívoras que puedan consumir insectos plagas
dentro de plantaciones agrícolas (Uribe-González y Santiago-Basilio, 2012; Baroja et al., 2019; Garin et al., 2019; Organización de las Naciones
Unidas para la Alimentación y la Agricultura [FAO], 2023).
Se conocen 9800 especies de aves (Madrid-Ibarra y Elías-Cruzado, 2017; Moreno-Vera et al., 2023),
distribuidas en todos los ecosistemas a nivel mundial y son consideradas un
bioindicador de la salud del planeta e importantes dentro de los ecosistemas,
por su papel dentro de las cadenas tróficas (BirdLife Intenational, 2022),
donde la mayoría de las especies de aves son insectívoras (Nyffeler et al.,
2018; Florida Museum, 2023).
Panamá, mantiene reportes de una gran biodiversidad de aves tanto en riqueza y abundancia dentro
de los diversos ecosistemas y agroecosistemas del país (Camarena et al., 2021;
Guevara y Delgado, 2021). El objetivo de este estudio de revisión de literatura
fue determinar el potencial uso de las aves asociadas a los insectos en
beneficio de la producción agropecuaria en Panamá.
Reseña de la biodiversidad de aves en Panamá
La fauna de aves en Panamá es muy diversa e incluye aves salvajes
nativas, migratorias, importadas y aves de corral (Guevara y Samudio, 2020; Guevara
y Delgado, 2021; Asociación Nacional de Avicultores de Panamá [ANAVIP], 2021).
La lista de las aves de
Panamá actualizada incluye 1019 especies de aves registradas siguiendo la
taxonomía del Checklist of North and Middle American Birds de la American
Ornithological Society e incorporando los cambios adoptados por su sexagésimo
tercer suplemento (Chesser et al., 2022; Ministerio
de Ambiente [MiAmbiente], 2023). Los
registros de aves en Panamá incluyen en medios silvestres, entre otras, las
especies garza bueyera (Bubulcus ibis L.),
garza grande (Ardea alba L.),
paloma doméstica (Columba livia Gmelin), garrapatero piquiliso (Crotophaga ani L.), lechuza común (Tyto alba Scopoli), tordo coligrande (Quiscalus mexicanus Gmelin),
gorrión doméstico (Passer domesticus L.)
y colibrí amazilia de cola rufa (Amazilia tzacatl De
La Llave) (AUDUBON Panamá, 2017; Rodríguez, 2022).
Aunado a ello, existe en
el país una producción de aves de corral liderada principalmente por la gallina
(Gallus gallus domesticus L.) estimada en un total de 27 410
800 cabezas (Instituto Nacional de Estadística y Censo, 2018). Otras aves de
corral que se producen en Panamá incluyen el pato (Anas platyrhynchos
domesticus L.), la codorniz Cotuí Norteña (Colinus virginianus L.), el ganso (Anser
anser L.), pavo doméstico (Meleagris gallopavo domesticus L.), gallina de guinea
(Numida meleagris L.) y el pato criollo (Carina moscata domestica Donkin) (Decreto Número
181-2008-DMySC, 2008; Vásconez et al., 2022).
Importancia de las aves dentro de
agroecosistemas
Entre los impactos positivos directos de las
aves sobre la agricultura se encuentra la producción de guano (excremento de
aves) utilizado como fertilizante
(SEO BirdLife, 2024). Otras especies de aves
silvestres contribuyen al control de malezas en cultivos de interés (Bernad,
2012; Gorosábel et al., 2022), como el caso de los patos silvestres de las especies
Anas discors L. y Dendrocygna bicolor Vieillot que consumieron
principalmente seis especies de semillas de plantas indeseables de la familia
Poaceae en campos arroceros en Cuba (Castro et al., 2009).
Insectos para la
alimentación de aves
Existe
un comportamiento natural de las aves silvestres y domésticas respecto al
consumo de insectos, especialmente en las primeras etapas de la vida
(Vidotto-Magnoni y Carvalho, 2009; Makinde, 2015; Velásquez et al.,
2021). La producción de insectos como fuente de
nutrientes representa una alternativa de producción sostenible para la
nutrición animal que requiere mayor investigación en Panamá (Ramos, 2021;
Velásquez et al., 2021).
La
utilización de los insectos en avicultura incluye especies
candidatas tales como las larvas de la mosca soldado negro Hermetia illucens
(L.) (Diptera: Stratiomyidae), la mosca doméstica común Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) y
el gusano de la harina Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae),
(Velásquez et al., 2021), procesándolas para obtener harina con baja
contaminación bacteriana y viral que presentan (Kay, 2017).La alta exigencia
nutricional de las aves de cría es cubierta con éxito utilizando insectos en países como: Nigeria, Rusia, Corea del Sur,
India, China, Camerún, entre otros (Hwangbo et al., 2009; Velásquez et al., 2021).
En India, para la
alimentación animal, han destacado con alto potencial diversas especies
incluidas cuatro especies del orden Orthoptera, dentro de la familia Acrididae
que incluye: langostas comunes Oxya fuscovittata (Marschall), langostas
comunes de la India Acrida exaltata (Walker), langostas del arroz Hieroglyphus
banian (F.) y saltamontes de cuernos cortos Spathosternum prasiniferum
prasiniferum (Walker) (Anand et al., 2008; Al-Qazzaz y Ismail, 2015; Velásquez et al., 2021).
Estudios realizados para alimentar pollos de engorde han resultado
exitosos utilizando harinas de cucaracha americana Periplaneta americana
L. (Blattodea: Blattidae) (Aigbodion et al., 2012), cucaracha de Madagascar Gromphadorhina portentosa Schaum (Blattodea: Blaberidae)
(Ramírez-Morales et al., 2018), gorgojo del maíz Sitophilus zeamais
(Motschulsky) (Coleoptera: Curculionidae) (López-Vergé et al., 2013), langostas
(Acrididae) (Khusro et al., 2012), mosca soldado H. illucens, T. molitor y Zophobas morio F.
(Coleoptera: Tenebrionidae) (Yingchang et
al., 1996; Agrinews, 2014), así como la alimentación de codornices
japonesas (Coturnix japónica Temminck & Schlegel) con la
harina de T. molitor y de H.
illucens (Zotte et al., 2019), donde se obtuvo
para ambas aves mejoras en el índice de conversión alimenticia, peso corporal y
calidad de la carne (Altmann et al., 2018;
Dabbou et al., 2018; Zadeh et
al., 2019; Benzertiha et al.,
2020; Ramos, 2021).
Los
estudios con pollos alimentados con productos derivados de los insectos
reflejan mejor beneficio nutricional para los consumidores que los alimentados
con concentrado comercial (Sun et al., 2012; Mwaniki et al., 2018; Velásquez et al., 2021).
Importancia de las aves en el control
biológico de insectos plagas
En investigaciones realizadas asociadas a la
abundancia de aves insectívoras por zona geográficas en cultivos de café,
cereales y manzanas, en zonas tropicales y templadas, se determinó una
reducción significativa en la abundancia de plagas insectiles, en especial de
los órdenes Coleoptera, Orthoptera y Diptera (Khusro et al., 2012; Boesing et
al., 2017; Zotte et al., 2019; Benzertiha et al., 2020).
En estudios dentro del cultivo de café (Coffea
spp.) en Colombia se determinó la importancia de aves insectívoras al
consumir insectos plaga como la broca del café Hypothenemus hampei
(Ferrari) (Coleoptera: Curculionidae) y el minador de la hoja Leucoptera
caffeina Washburn (Lepidoptera: Lyonetiidae) (Igua-Muñoz et al., 2020). En las zonas cafeteras del país se reportó
más de 230 especies de aves insectivoras, entre las que se destacan el sirirí Tyranus
melancholicus Vieillot, titiribí Pyrocephalus rubinus (Boddaert) y
el bichofué gritón Pitangus sulphuratus (L.) (Igua-Muñoz et al., 2020).
En investigaciones
realizadas en Guatemala se utilizaron lechuzas (Tyto alba Scopoli)
como controladores biológicos en campos de caña colocando para estas aves
perchas o porterías de bambú y “cajones” de anidamiento en árboles frondosos
que incorporan insectos y roedores en su dieta (CENGICAÑA, 2012; Falla et al.,
2015).
En Investigaciones
realizadas en México (2018-2019) en plantaciones de café se observó aves tales
como (Euphonia hirundinaceae [Bonaparte], Cardellina pusilla [Wilson]
y Mniotilta varia [L.]) alimentándose de larvas y
adultos de Hypothenemus hampei (broca
de café) (Romero-Díaz et al., 2022). Otros estudios en México se han
concentrado sobre las excretas de aves insectívoras y encontrarón residuos de
insectos de familias tales como Anthocoridae, Cicadellidae, Coccinellidae,
Geometridae, Membracidae, Miridae, Eulophidae, Gelechidae, Largidae,
Lumbricidae, Phoridae, Tephritidae y Lauxaniidae (Romero-Díaz et al.,
2018).
Según reportes de Valladolid, España, las aves
insectívoras pueden llegar a consumir una tonelada de invertebrados al año en
un viñedo (Vitis vinífera L.) (Rico, 2014). Aves insectívoras como
pequeños páridos (Paridae) y herrerillos Cyanistes caeruleus (L.) son
reportadas como controladores de insectos plagas de las vides o el manzano de
sidra (Heras, 2015; SEO
BirdLife, 2024).
En estudios realizados en Asturias (España) sobre aves insectívoras se
identificó una variada comunidad de aves insectívoras que incluyen 60 especies de aves que
ejercen control sobre plagas del
manzano (Malus domestica Borkh), que incluyen plagas de relevancia tales como la carpocapsa Cydia
pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) y el antonomo Anthonomus
pomorum L. (Coleoptera: Curculionidae) (García et al., 2018; García et al., 2022).
En otras
localidades españolas tales como Valladolid, Badajoz y Ciudad Real en cultivos
de viñedos, melocotonero (Prunus persica [L]), albaricoque (Prunus
armeniaca L.), ciruelo (Prunus domestica L.), entre otros frutales,
se ha determinado la reducción de insectos plaga tales como la polilla del
manzano C. pomonella y la mosca de la fruta Ceratitis capitata (Wiedemann)
por parte de aves insectívoras (Rey y Meltzer, 2014).
Potencial de manejo de insectos plagas con aves insectívoras en Panamá:
Los elementos antes
expuestos indican que en Panamá,
donde existen una serie de plagas agrícolas en plantas cultivada (principalmente
de las familias Poaceae, Solanaceae y Cucurbitaceae) existe un potencial uso de
las aves insectívoras para controlar plagas de insectos de órdenes como
Coleoptera, Orthoptera, Lepidoptera y Diptera, entre otros (Cuadro 1), para lo
cual se hace imprescindible el establecimiento de estudios de laboratorio y
campo que permitan definir los grupos o taxa de aves insectívoras asociadas
determinados grupos de insectos plaga (Figura 1).
Elementos requeridos para mejorar el
establecimiento de aves insectívoras para el control biológico de los insectos.
Para el establecimiento de aves insectívoras
se requiere la reducción y eliminación de uso de plaguicidas tóxicos a estas;
así como la conservación y mejora del hábitat dentro de bosques, alineaciones,
bolsones y paisajes de árboles en la periferia de las plantaciones que puede
albergarlas para fomentar la disponibilidad de recursos de alimentación,
protección y nidificación (Rey y Meltzer, 2014; Bonacic et al., 2016; García et al., 2022). La cobertura arbórea adecuada, dentro y fuera de los cafetales es una estrategia
que ha sido imprescindible para proveer hábitat a especies de aves depredadoras
de plagas (Chain-Guadarrama et al., 2021).
En
España por ejemplo en cultivos leñosos, se ha logrado con éxito establecer aves insectívoras
con prácticas de restauración ecológica estratégica; con la instalación de
nidos, plantación de árboles, creación de charcas o fuentes de agua destinadas
a aves y un programa de divulgación, concientización y sensibilización
ambiental dirigido a la sociedad (Rey y Meltzer, 2014). En Costa Rica por ejemplo
en el cultivo de la caña de azúcar se tienen experiencias dentro del programa
de manejo integrado de plagas con la colocación de perchas con el objeto de fomentar
la presencia de aves depredadores logrando se posen rapaces (gavilanes,
águilas, halcones o lechuzas) y otras aves como el pecho amarillo, que se
alimentan de mariposas (Lepidoptera) (Salazar Blanco et al., 2016).
Otras
prácticas incluyen el barbecho y el rastreo de los terrenos con el doble
propósito (Figura 2), que además de preparar el terreno para la siembra expone larvas,
pupas y adultos de insectos plagas (Cuate-Mozo et al., 2016).
CONCLUSIONES
· Las aves constituyen un importante elemento dentro
de los ecosistemas y agroecosistemas en Panamá, contribuyendo con la
sostenibilidad de estos.
·
Los
dos aspectos de mayor potencial para el uso de las aves asociadas a insectos en
Panamá incluyen el uso de insectos como aporte nutricional dentro de la dieta
de pollos y el aprovechamiento de aves insectívoras como agentes de control
biológico natural de especies plagas en rubros de importancia estratégica en
Panamá.
· El alto valor nutricional que aportan los insectos
es de gran importancia para la cría de aves de corral; ya que se obtienen
múltiples beneficios como la mayor ganancia de peso, menor costo en
alimentación, mejor calidad de la cáscara del huevo, obtención de alimento de
alta calidad nutricional, entre otras; generando de este modo, mayores ingresos
económicos (economía circular) y contribuyendo con la seguridad alimentaria y
nutricional (SAN).
·
Las aves
insectívoras son un valioso aliado para combatir los insectos plaga y posibles
vectores de enfermedades, pero requieren de la conservación de la vegetación
boscosa o áreas reforestadas, especialmente con especies nativas, en los
predios agrícolas para que puedan anidar y reproducirse.
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AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Dr. Arnulfo Gutiérrez y al Dr. Ismael Camargo
en el IDIAP. Se agradece a las autoridades del Centro Regional de Coclé de la
Universidad de Panamá y al Sistema Nacional de Investigación (SNI) de la SENACYT por su
apoyo.